En même temps que les États-Unis entrent en guerre, les premières bases de ce qui sera le futur aéroport sont jetées. Jusque-là, les hydravions ne faisaient que survoler la zone. Mais pour protéger les convois qui arrivaient sur les côtes finistériennes, la Marine, alors propriétaire du terrain, aménage le plateau de Lanrus, sur des landes marécageuses. Elle y installe des hangars pour accueillir des dirigeables, type « Chalais-Meudon », qui traquent les sous-marins allemands U-Boote.
Après l'armistice, la Marine abandonne le site au profit de Lanvéoc-Poulmic. La chambre de commerce saisit alors l'occasion pour créer un réseau de lignes aériennes, à l'image de celui des PTT. À cette époque, Brest souhaitait privilégier les liaisons vers l'Amérique du nord, via les Açores.
En 1927, Denis-Jean Corre, vice-président de la chambre de commerce de Brest, soulève la question de l'aviation commerciale. En 1929, Guipavas est autorisé, par le ministère de l'Air, à accueillir des avions de petit et moyen tonnage.
Le premier aéroclub du Finistère est créé par Charles-Yves Peslin, en 1930. En 1935, la chambre de commerce et l'aéroclub signent une convention de partenariat suivie par un avis favorable, émis par le ministère de l'Air de créer un aéroclub.
C'est cette même année que l'ingénieur des Ponts et Chaussées Piquemal, présente son projet d'aménagement de l'aérodrome. Pour donner vie à ce nouvel outil, la chambre de commerce subventionne l'achat d'un triplace Potez 58 et d'un biplace Caudron Aiglon. Après deux ans de travaux d'aménagement, dont le montant total s'est élevé à 945 000 francs, l'aérodrome est inauguré en 1937.
De 1937 à 1987, l'envol de la croissance.
Avant la Seconde Guerre mondiale, l'aérodrome de Brest-Guipavas n'est encore qu'un terrain d'aviation générale, bien loin de toute activité commerciale régulière. Notons qu'à cette époque-là, Brest est la principale ville de Bretagne. Les ambitions pour son aéroport sont donc à la mesure de sa place dans l'Ouest. Mais cet élan a été freiné par la guerre et l'arrivée de l'armée allemande.
Dès 1940, elle s'empare de l'aérodrome pour y baser un groupe de chasse, pour lequel elle fait construire une piste en dur et des blockhaus. Et pour défendre le site, elle installe cinq batteries de canons.
Lorsqu'elle quitte les lieux en 1944, la Vehrmacht prend soin de saboter les pistes et les installations. Après deux ans de travaux pour sa remise en état, des services de météorologie et des télécommunications sont implantés. Dès 1946, les premiers vols a destination de l'Angleterre ont lieu avec l'expédition de denrées périssables comme les fraises de Plougastel.
En 1953, un Douglas DC3, de la British European Airways assure la première liaison charter entre Brest-Guipavas et Jersey. Après plusieurs allongements successifs de la piste, la portant à 1 800 m, l'aéroport est enfin prêt à accueillir ses premiers vols réguliers vers Paris. Brest-Ouessant sera ensuite lancée.
Dès 1961, et grâce à la compagnie Air Inter, deux allers-retours par jour, dont un via Lorient, sont proposés à la clientèle qui peut ainsi rejoindre la capitale en 2 heures 25, contre 6 heures 30 en train.
En 1963, le cap des 10 000 passagers est franchi. À partir de là, le nombre de passagers augmente de 25 % par an. Dans ce contexte de croissance, la piste est rallongée pour la 4e fois en 1971. Dans le même temps, l'aérogare connaît sa première extension. En 1976, l'aéroport atteint les 100 000 passagers. Dix ans plus tard, il passe le cap des 350 000. Une seconde extension est inaugurée en 1987. En 1989, les 500 000 sont atteints. Cette période marque également l'internationalisation de l'aéroport.
1988, départ immédiat vers « la cour des grands »
C'est avec Jacques Chirac, alors premier ministre, que les collectivités et la CCI signent la charte de développement de Brest et sa région avec, à la clé, une enveloppe de 450 millions de francs sur cinq ans. Objectif : donner un nouvel élan à l'emploi et à l'économie, mais aussi et surtout, assurer l'ouverture internationale de Brest et de la Bretagne occidentale.
Dans la foulée, sont mises en place les deux premières lignes régulières assurées par Brit Air, vers Lyon et Londres. Dès 1989, ouverture d'une chaîne de vols hebdomadaires vers Montréal pour l'exportation de produits agricoles. En 1991, Flandre Air ouvre une ligne régulière vers Lille.
En 1992, la piste est de nouveau rallongée pour atteindre 3100 m et un dispositif d'atterrissage tout temps est mis en place. L'aéroport peut désormais accueillir tous types d'avions. Selon Jacques Kuhn, président de la CCI depuis 1989, l'aéroport peut désormais « entrer dans la cour des grands ». Cette nouvelle capacité attire très vite les convoitises, avec notamment l'arrivée de la compagnie Corsair et ses vols vers les Antilles. Au cours des années suivantes sont créées des lignes vers Roissy, Nantes et Bordeaux.
1993 : construction de l'aérogare Fret avec un trafic de 1 000 t, auquel il faut ajouter 2 000 t pour le trafic postal. 1995 : création de Westair et lancement de vols vacances, notamment vers les destinations touristiques des côtes méditerranéennes. 1998 : pour faire face à l'augmentation du nombre de passagers (en 1997, l'aéroport en enregistre 614 023), une nouvelle extension de l'aérogare est effectuée. Ce sera la dernière. Ses nouvelles dimensions permettent d'accueillir jusqu'à 800 000 passagers par an.
2000 : construction d'une nouvelle tour de contrôle. Elle culmine à 32 m de haut et permet d'assurer le suivi des avions en approche de Brest, mais aussi de Morlaix et de Quimper. 2001 : les attentats du 11 septembre mettent un frein à la croissance du trafic. On enregistre même une chute de fréquentation. Elle remontera dès l'année suivante, avec 739 843 personnes. Cette nouvelle embellie est notamment due à l'arrivée des lignes à bas tarifs (low cost) vers la Grande Bretagne. Cette nouvelle phase de croissance, régulière et continue, place Brest Bretagne au quinzième rang des aéroports français, avec 817 456 passagers enregistrés en 2006. Il est également le premier aéroport breton. Il est désormais digne d'une aérogare flambant neuve...